Väckt av förrädaren Saburota Todo, hotar den orena kungens massiva form att uppsluka staden Kyoto. När exorcisterna från Tokyo-grenen och munkarna i Myodha-templet gör allt de kan för att hålla tillbaka demonen, befinner Rin och hans vänner sig åtskilda och står inför sina egna strider. Medan Rin och Ryuji tävlar för att konfrontera den orena kungens fulla kraft, tar Yukio sig an mot Todo på egen hand och upptäcker att han kan vara sin egen värsta fiende!